Născut în New York, a studiat la Universitatea Cornell . A câștigat prima sa finală într-un turneu de Grand Slam de la Wimbledon din 1923, dar împotriva lui Little Bill Johnston , care avea deja șase finale ale Campionatului Național SUA pe spate, a fost învins clar în trei seturi. În 1924 sosesc primele succese, toate la dublu masculin împreună cu Vinnie Richards . În iunie au triumfat la Wimbledon împotriva lui Richard Williams și Watson Washburn într-un meci lung care s-a încheiat doar în setul cinci pentru 6-3, 3-6, 8-10, 8-6, 6-3. O lună mai târziu, la Jocurile Olimpice de la Paris, îi înving pe toți cei patru muschetari în serie, de fapt în semifinale îi depășesc pe Jean Borotra și René Lacoste , în timp ce în finala pentru medalia de aur Brugnon și Cochet trebuie să se predea în cinci seturi, livrând astfel cele mai râvnite de echipa americană. În 1927 Hunter a câștigat trei titluri Slam, la Wimbledon a ajuns în finală la dublu cu Big Bill Tilden și la dublu mixt cu Elizabeth Ryan și a reușit să câștige ambele titluri. În același an a ajuns și la finala Campionatului Național SUA din 1927 și împreună cu Tilden a câștigat primul său titlu la New York. În 1928 prima sa finală ajunge la Paris, la Internaționalele din Franța, de fapt, ajunge la finala de dublu mixt împreună cu Helen Wills Moody, dar sunt învinși de Eileen Bennett Whittingstall și Henri Cochet . Prima finală, de asemenea, la New York, la simplu, dar Cochet este cel care îl oprește la un pas de titlu învingându-l cu 4-6, 6-4, 3-6, 7-5, 6-3. Anul următor se repetă finala Internaționalelor Franței, iar Hunter și Wills împotriva lui Whittingstall și Cochet și sunt înfrânți din nou, de data aceasta cu 6-3, 6-2. La Wimbledon la dublu mixt, echipa formată împreună cu Helen Wills reușește în cele din urmă să câștige un titlu, învingându-i pe Joan Fry și Ian Collins cu 6-1, 6-4. La Campionatele Naționale din SUA din 1929 a ajuns în finală la simplu, dar a fost învins de Bill Tilden pentru 3-6, 6-3, 4-6, 6-2, 6-4. Trecut printre profesioniști, a ajuns la o finală în Campionatele SUA de tenis din 1933, dar a fost învins de Vinnie Richards cu 6-3, 6-0, 6-2. În total, în carieră nu a câștigat niciun titlu de Grand Slam la simplu, în ciuda a trei finale, câștigă trei titluri la dublu masculin și două la dublu mixt. De asemenea, a câștigat medalia de aur la Jocurile Olimpice din 1924 la dublu masculin.